Unge Alma Belasco sendes i 1939 fra et Polen som befinder sig i nazismens skygge til sin velstående onkel og tante i San Francisco. Her møder hun Ichimei, den stilfærdige søn af familiens japanske gartner. Uden at andre omkring dem opdager det, spirer kærligheden mellem Alma og Ichimei, men efter japanernes angreb på Pearl Harbour bliver de to unge brutalt adskilt.
Mange årtier senere, da Almas lange og begivenhedsrige liv går mod sin afslutning, møder plejeren Irina den ældre kvinde og hendes barnebarn, Seth. Sammen finder Irina og Seth en række mystiske gaver og breve der er blevet sendt til Alma i årenes løb.
Den japanske elsker er en medrivende roman om hemmelig kærlighed og skæbnens uforudsigelighed, og en udforskning af identitet, tab og forsoning.